כעשור לאחר סיום הסדרה המקורית, בה דקסטר ביים את מותו, הוא חי בעיירה קטנה תחת זהות חדשה ומנהל מערכת יחסים מפקדת המשטרה המקומית. אך בואו של בן עשירים מפונק גורם ל"נוסע האפל" של דקסטר להתעורר מחדש כשבמקביל הוא גם צריך להתמודד עם בנו הריסון שחוזר לאחר שנים בהן לא התראו